Kirken i Kulturcenteret er et resultat af en sammenlægning af fire københavnske frikirker. Menigheden i dag stammer fra nogle af Danmarks tidligste pinsekirker, hvor den ældste blev stiftet i 1911.
I starten af 80’erne begyndte de fire kirker at samarbejde. Det var bl.a. større projekter som etableringen af en fælles bibelskole og af Københavns Kristne Radio/TV.
Samarbejdet bragte de fire menigheder tættere sammen. I 1993 gik de sammen og dannede Pinsekirken København. Sammenlægningen var motiveret af et fælles ønske om at nå København med det kristne budskab.
I 1997 købte Pinsekirken København ejendommen på Drejervej. Menigheden indsamlede 10 millioner kroner til en gennemgribende ombygning af ejendommen. Ombygningen varede to år og blev gennemført primært af frivillige fra kirken.
I 1999 blev den nye bygning på Drejervej indviet. Den kom til at hedde Københavns Kristne Kulturcenter, og menigheden skiftede navn til Kirken i Kulturcenteret. Siden da har kirkens faciliteter dannet ramme for socialt arbejde, kulturelle arrangementer og været et samlingspunkt for tro.
Kirken i Kulturcenter fejrede i 2011 100 års jubilæum.
